Az új templomot kelet felé tájolták, mint általában minden ortodox templomot. Az építkezést 1806-ban fejezték be. A miskolci ortodox közösség már a 18. század elejétől rendelkezett egy kis kápolnával (Szent Náhum-kápolna), mely a mai Széchenyi u. 12. alatti épület helyén állt. A század második felében határozták el a nagy templom építését. Eredetileg egy hatalmas, kupolás templomot akartak építeni Johannes Michart tervei alapján, de a túlságosan grandiózus terv visszatetszést keltett mind a nagyrészt protestáns városvezetésben, mind azokban, akik a kor konzervatívabb építészeti stílusához voltak szokva. Az épület végül Johann Michael Schajdlet tervei alapján épült fel. A templom mellé iskola, ispotály és parókia is épült. A templomkert temetőként is szolgál, a legrégebbi síremlékek 300 évesek.
A templom berendezése is copf stílusú, 18. század végi, műemléki védelem alatt áll. Itt található Közép-Európa legnagyobb ikonosztáza, amely 16 méter magas, és 87 jelenetet mutat be Jézus életéből. A templom kegyképe az Ahtirkai Istenszülő másolata, melyet II. Katalin orosz cárnő adományozott az egyház részére miskolci látogatása alkalmával. A Magyar Ortodox Egyházi Múzeum a templom kertjéből nyílik, és az ország leggazdagabb ortodox egyházi gyűjteményének ad otthont. A múzeum az egykori görög iskola 1805-ben emelt épületében nyílt meg 1988-ban. Állandó kiállítása az ortodox egyház és iskolák történetét és egyházi művészetét mutatja be.